交配繁殖是绝大多数有性繁殖动物（不包括体外受精动物）能够长期生存与繁衍的前提，而在这些动物中，如果交配器官——阳茎退化或消失，但又能够保持交配繁衍的物种生物学功能，是我们经过长期观察研究发现的一个相互对立、又非常矛盾的科学问题。这一生物学问题的解决，有利于我们从全新的角度认识物种分化与生殖隔离的本质，理解物种多样性形成与形态多样性进化的机制与模式，为经典的“锁钥理论”提供新的支持。

　　该研究组选择黄隐翅虫(Xantholinini)为研究对象，这是一类非常特殊的昆虫类群，它们的阳茎有逐渐退化、甚至其插入端完全消失的演化趋势。黄隐翅虫属于隐翅虫科(Staphylinidae，现已发现记录约60000种），是甲虫(Coleoptera)的一个重要分支，而甲虫是全世界物种数量最多、进化机制非常复杂的昆虫门类。Sharp & Muir (1912)的经典专著代表甲虫生殖器比较形态学研究一个时代，也吸引了众多昆虫学家研究甲虫的交配生殖，比较著名的研究如Sota & Kubota (1998)对大步甲阳茎内囊的研究；Crudgington & Siva-Jothy (2000)和Dougherty & Simmons (2017)发现豆象阳茎硬刺在交配中导致损伤。

　　该研究组的这一研究，是在长期观察隐翅虫阳茎结构的基础上，通过测量大量隐翅虫科及黄隐翅虫族物种的阳茎结构，建立阳茎形态结构变化的规律。通过自行开发的一种活体显微操作技术，能够在自然活体状态下，观察和记录黄隐翅虫交配过程中阳茎内囊外翻与收缩的全过程，从而可以进行隐翅虫生殖结构的无损伤形态比较研究。我们利用形态与分子综合证据，构建了黄隐翅虫族目前最为完整的系统发育树，将阳茎形态的多样性和进化结合起来，探讨了以下四个科学问题：(1)黄隐翅虫族内囊形态是如何进化的；(2)内囊复杂的膜质结构是如何外翻的；(3)复杂的内囊是否可以在交配中替代阳茎端部结构的退化；(4)内囊哪些变异可以认定为进化中重要的自衍征（apomorphy）性状或者新结构。通过我们的研究，发现在黄隐翅虫阳茎退化的背景下，存在内囊极度分化与形态功能复杂化的交配器进化趋势，我们将其归纳为五种不同的代表类型。我们对黄隐翅虫族99属456种的阳茎关键性状进行了测量，从而验证了我们的假设：阳茎中叶前端的极度退化与膜质内囊高度复杂化呈现正相关关系。最后，我们结合比较形态学研究结果以及系统发育分析背景下的祖先状态重建，认为隐翅虫中存在的内囊螺旋式外翻是甲虫生殖器进化的一种新机制。

　　该项研究工作以“Evolution of a hyper-complex intromittent organ in rove beetles – the endophallus of Xantholinini (Staphylinidae, Coleoptera)为题于2019年10月17日在线发表于《林奈学会动物学杂志》(Zoological Journal of the Linnean Society)上。中国科学院动物研究所动物进化与系统学重点实验室甲虫多样与分子进化研究组的博士后周毓灵子为第一作者，她在本研究组攻读博士学位期间就开始本项研究，后又经过三年博士后在站研究，随后得到国家博士后管理委员会博士后国际合作基金，出国到澳大利亚进行博士后国际合作交流。周红章研究员和德国Jena大学Beutel教授为通讯作者。该研究得到了国家自然科学基金、国家博士后基金、中科院重点实验室项目等支持。

　　期刊文章链接：https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlz116

图1 A，阳茎背面及测量示意图。B，阳茎内囊外翻背面示意图。C-G代表物种的阳茎（C: 日本阔隐翅虫 Megalinus japonicus (Sharp, 1874); D: 骊黄阔隐翅虫 Megalinus flavus (Bordoni, 2002); E: 香港威隐翅虫 Thyreocephalus hongkongensis (Redtenbacher, 1867); F: 线性光隐翅虫 Xanthophius filum (Kraatz, 1859); G: 日本突隐翅虫 Phacophallus japonicus (Cameron, 1933)。

图2 内囊结构I型，以香港威隐翅虫 Thyreocephalus hongkongensis (Redtenbacher, 1867)为例。A，内囊完全外翻，腹侧观。B-C，SAP, AP部分外翻，背侧观。D，cm结构膨大。E，与端部的悬带相连之处（白色箭头）。F，sas和射精管。G，解剖bs和MP。H，acr。I-J，外翻的cm和p。K-L，第一阶段：BP外翻。M，第二阶段：MP外翻。N-O，第三阶段：SAP外翻。P，第四阶段：AP外翻。acr: 顶端悬带；bs: 基部刺突；cm: 连接膜质物；P：侧叶；sas：次端部刺突。比例尺：0.3 mm。

图3 利用贝叶斯和最大似然法，基于COI，28S，wingless，和26个形态性状综合矩阵建立的黄隐翅虫族系统发育关系。Box里面是两种不同算法基于分子性状建立的系统发育树。

图 4 阳茎中叶、侧叶和内囊的相关关系。A, 中叶长度/阳茎长度与内囊长度/阳茎长度的关系。B, 中叶长度/阳茎长度与内囊复杂度的关系。C, 中叶长度与侧叶长度的关系。D, 内囊长度与侧叶长度的关系。直线代表常规线性回归。pl, 侧叶长度；mll, 中叶长度；al, 阳茎长度；el, 内囊长度。