李枢强团队揭示蜘蛛结网行为出现的神经系统演化机制

  自然界形形色色的动物行为均依赖于神经系统的演化。但是在观察、记录和描述各种动物行为的同时,我们却很少了解神经系统在不同时间尺度上的演化是如何发生的。近日,Nature Ecology & Evolution 在线发表了中国科学院动物研究所李枢强团队的最新研究成果。该研究结合比较基因组和大脑单细胞图谱构建,发现蜘蛛中类蘑菇体(mushroom body-like )神经元的演化可能是蜘蛛从原始打洞到空中结网行为转变的关键驱动因素。

  蜘蛛最显著的行为是其结网行为。但并非所有蜘蛛都结网,早期的蜘蛛营地表打洞生活,在大约两亿年前,随着被子植物的繁盛,转向在三维空间中结网的蜘蛛逐渐增多,并占领了空中生态位。为了解析从打洞到结网的行为演化过程中,蜘蛛神经系统如何改变,作者首先对一种结网蜘蛛的大脑进行了单细胞转录组测序,发现蜘蛛中存在大量古老的神经元类型:蜘蛛中可能保留了在脊椎动物中广泛存在,但在昆虫等无脊椎动物中丢失的去甲肾上腺素系统;同时,蜘蛛也保留了大量的神经肽能神经元。

  通过进一步和果蝇的大脑神经元类型进行比对,研究者发现蜘蛛大脑存在大量的特异神经元。基于线虫、昆虫和蛛形纲类群的跨物种比较,推测祖先基因的保留以及多次的基因加倍事件可能是蜘蛛神经元特化的重要驱动因素。为了进一步探究结网蜘蛛的基因组特点,研究者对节板蛛和地蛛两类原始打洞蜘蛛的基因组进行了测序。结合比较基因组、多组织的转录组和大脑单细胞数据集,发现结网蜘蛛祖先中受到正选择的基因大量表达在脑部,特别是约1/3的基因表达在类蘑菇体神经元中。通过功能富集、原位杂交、RNAi干扰和行为实验,最终证实了蘑菇体的演化对蜘蛛结网行为的出现有关键作用。

  综上,利用蛛形纲主要谱系代表物种和六种蜘蛛的基因组,结合蜘蛛的大脑单细胞测序,研究者们重现了蜘蛛捕猎和结网行为的完整演化路径。在蜘蛛中发现的去甲肾上腺素系统打破了对脊椎动物和节肢动物分别利用不同神经递质的传统认知,为理解动物神经系统的演化提供了重要的依据。该研究综合基因组学、转录组学和单细胞转录组学,以及行为学和神经生物学实验,将为理解动物行为多样性的起源和演化提供新的研究策略。

  中国科学院动物研究所李枢强研究员为文章的通讯作者,靳鹏宇博士后和朱冰月博士为论文的共同第一作者,清华大学博士生贾寅君,中国科学院动物研究所无脊椎动物学研究组和甲壳动物生物地理学研究组的多位研究生共同参与了该研究,该研究也得到了清华大学张伟研究员的指导及支持。该研究受中国科学院先导项目、国家自然科学基金委面上项目以及中国科学院动物进化与系统学重点实验室开放课题的共同资助。

  文章链接:https://www.nature.com/articles/s41559-023-02238-y

图1 蜘蛛大脑的主要结构

图2 蜘蛛的大脑细胞类型

图3 蜘蛛结网行为的演化路径和关键神经系统创新

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