孙玉诚团队发现内共生菌之间互补的DNA错配修复系统是蚜虫高温耐受力的关键

共生关系在自然界中广泛存在,通过代谢通路互补、共生互利、彼此依存等方式,宿主与内共生菌协同演化以适应不同生境。蚜虫与初级共生菌Buchnera协同演化约2亿年,是国际上研究胞内共生关系的重要模式。蚜虫以氨基酸含量稀少的植物韧皮部汁液为食,Buchnera能将非必需氨基酸转化成必需氨基酸提供给蚜虫,促进蚜虫生长发育。然而,由于稳定的内共生环境和严格的垂直传播路径,Buchnera的基因组急剧减小,有害突变持续积累,导致Buchnera的基因功能退化,常在高温等环境胁迫下表现出不稳定性,不利于蚜虫种群发生。为了弥补初级共生菌的功能缺陷,蚜虫通常会涵养一种或多种兼性共生菌,以增强蚜虫种群的环境适应性。

2024年12月10日,中国科学院动物研究所孙玉诚研究组在美国科学院院刊PNAS上发表题为“A complete DNA repair system assembled by two endosymbionts restores heat tolerance of insect host”的研究论文,发现蚜虫兼性共生菌Serratia通过与初级共生菌Buchnera形成互补的DNA错配修复系统,降低初级共生菌基因组的突变发生频率,提高热胁迫下小热激蛋白ibpA的转录效率,抑制菌胞细胞骨架actin发生变性聚集,从而增强蚜虫种群的高温耐受力(图1)。

研究发现,Buchnera编码的小热激蛋白ibpA是维持菌胞热稳定性和蚜虫高温耐受力的关键蛋白。在蚜虫经历热胁迫后,ibpA与菌胞的细胞骨架actin发生互作,避免actin变性聚集,从而提高菌胞热稳定性。然而,ibpA启动子区连续11个腺苷酸极易发生单核苷酸缺失突变,不利于ibpA的热诱导表达。兼性共生菌Serratia的侵染可以显著降低Buchnera基因组中的突变频率,抑制ibpA启动子区单核苷酸缺失的产生,从而维持ibpA热诱导效率,提高蚜虫的高温适应性。进一步研究表明Serratia编码的DNA错配修复核心蛋白mutH,能够弥补该基因在Bucherna基因组中的缺失,进入菌胞与Buchnera编码的错配修复关键蛋白mutL和mutS组建完整的、有活性的DNA修复系统。借助这种异源组建的错配修复系统,识别和矫正Buchnera DNA复制过程中的错配,有效降低SNP和Indel出现的频率,帮助ibpA修复启动子区域连续11个腺苷酸产生的点突变,提升高温下分子伴侣的转录效率(图2)。该研究明确了蚜虫两种共生菌在DNA错配修复系统上的功能互补,降低共生菌热激蛋白的突变频率,进而促进蚜虫种群的高温适应性。

中国科学院动物研究所博士研究生凌晓雨和郭慧娟副研究员为共同第一作者,孙玉诚研究员为通讯作者,研究得到国家重点研发计划(2023YFD1400800)等项目的支持。

Ling XY#,Guo HJ#,Di J,Xie LQ,Shi QY,Zhu-Salzman K,Ge F,Zhao ZH,Sun YC*. 2024. A complete DNA repair system assembled by two endosymbionts restores heat tolerance of insect host. PNAS. 121 (51) e2415651121.

文章链接:https://doi.org/10.1073/pnas.2415651121.

图1. 内共生菌之间的协作增强蚜虫种群的高温耐受力

图2. 蚜虫共生菌Serratia通过降低热激蛋白ibpA启动子区单核苷酸突变,增强蚜虫种群的高温耐受力。

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