群居动物常常表现出高度的繁殖同步性，即群体中的个体具有相同或相近的生殖周期。同步的性成熟和生殖周期有利于群体的维持和集体迁徙。同步繁育可以极大地提高动物群体内个体交配成功率和后代存活率、降低个体被捕食风险、增强群体动物的环境适应力，是动物群体行为的核心生物学特征之一。然而，生殖同步性在动物群体内是如何产生的？这一问题却长期困扰动物学界，并一直受到广泛关注。目前，有关生殖同步性的发生机制主要有季节性气候因子诱导、内在节律（生物钟）诱导和个体间信号交流诱导等假说。越来越多的研究表明个体间信息交流在生殖同步性调控中发挥着关键作用。其中，哺乳动物中发现的“怀特”效应论认为群体中雄性释放的化学信号可以诱导群体中雌性生理周期的同步性。然而，由于同步性研究涉及群体中不同个体对内外环境因子的差异应答，其机制研究不容易开展，有关生殖同步的具体机制至今鲜有报道。

　　飞蝗是一种世界性的重大害虫。在种群密度不断增加的情况下，飞蝗可以由低密度的“散居型”转变为可以聚群成灾的“群居型”。群体生活的群居型飞蝗在行为和发育等多个生命特征上呈现出一致性特点，是开展群体同步性现象研究的理想模式。近日，中国科学院动物研究所王宪辉研究员团队和康乐院士团队合作，揭示出飞蝗聚集信息素（4-乙烯基苯甲醚），具有促进雌性个体同步性成熟的功能，即他们两年前发现的飞蝗聚集信息素（Guo et al., 2020, Nature）同时也调节飞蝗的生殖节律，其调控机制非常复杂有趣。通过分析群居和散居型雌虫的末端卵母细胞发育和首次产卵时间，发现群居型雌性比散居型个体性成熟更早并且更一致，产卵时间也更为集中。通过性别控制实验，进一步发现飞蝗雌虫性成熟同步现象是由群居型雄性体表化学挥发物诱发的，而群居雌性和散居雄性体表挥发物并不能诱发雌性同步生殖。用群居型雄虫气味刺激嗅觉功能缺失突变体品系的雌性飞蝗，不能观察到它们的性成熟同步现象。这些实验证明飞蝗群体内嗅觉信号对诱导飞蝗雌性同步性成熟的关键作用。

　　嗅觉信号的关键成分到底是什么？通过对群居雄性、群居雌性、散居雄性成虫体表挥发物组成及含量的动态监测和分析，鉴定出5种群居型雄性成虫释放量高的挥发物。逐个检测5个挥发气味的同步效应后，发现只有4-乙烯基苯甲醚（4-VA）具有显著的剂量依赖的同步效应。令人惊奇的是，对不同发育状态的雌性个体进行效应检测，发现4-VA能够促进年轻雌性性成熟速率，而对年龄偏大的雌性（羽化后5-6天）没有明显作用。然而，触角电位及单感器反应实验结果显示，不同年龄的雌性飞蝗对4-VA的嗅觉感知能力并无显著差异，表明这种促性成熟效应的年龄差异并不是嗅觉接受能力导致的。

　　那是什么机制影响了4-VA促性成熟效应的年龄差异呢？通过转录组分析多个组织的转录表达谱后，发现4-VA处理的年轻雌性的咽侧体中保幼激素（JH）代谢相关基因表达量发生显著变化，并且血淋巴中JH的滴度显著上升，但是该通路在年龄偏大的雌性中并没有显著变化。利用4-VA嗅觉受体缺失突变飞蝗品系（Or35^-/-）进行JH回补实验显示，羽化后3-4天经JH类似物处理后，突变体雌性的性成熟同步性显著提升。因为JH是飞蝗生殖调控的关键内分泌激素，因此，该结果表明保幼激素通路介导了不同年龄雌性个体对4-VA敏感性的差异。

　　总之，这一研究说明雄性高挥发气味4-VA，通过在特定的发育时间窗口激活雌性成虫的JH通路，让年轻的雌性个体加速性成熟，通过这种“追赶”策略，来实现群体内不同个体间性成熟同步。这一研究为“怀特”效应提供了一个新的案例，同时也为理解该理论的分子机制提供了新的视角。显然，4-VA的这种功能多效性表明该化合物在飞蝗大规模群体形成和维持中具有十分重要的作用。因此，该化合物及其特异性嗅觉受体毫无疑问将成为未来蝗灾可持续治理新技术研发的重要分子靶标。

　　该成果以“Aggregation pheromone 4-vinylanisole promotes the synchrony of sexual maturation in female locusts” 为题在国际学术期刊eLife杂志上发表。中国科学院动物研究所博士研究生陈大风和中国科学院动物研究所助理研究员侯丽为该论文的第一作者。中国科学院动物研究所王宪辉研究员和康乐研究员为共同通讯作者。该项目得到了中国科学院生物互作卓越创新中心、国家自然科学基金、中国科学院国际伙伴计划和中国科学院青年促进会项目的资助。

　　文章链接：https://elifesciences.org/articles/74581

图. 群居雄性成虫高挥发的4-VA促进雌性性成熟同步性机制