雷富民团队揭示鸟类高海拔适应的基因组平行演化

  相同或相似的选择压力下,近缘物种可能在生理、形态等方面发生一系列相似的适应性改变,称为“平行演化”(parallel evolution)。然而,这种相似表型的演化可能是由不同的遗传机制所调控。理论假说认为这种遗传不平行性(genetic nonparallelism)可能与物种的固有遗传变异(即个体杂合度——Heterozygosity)有关,因为低水平的固有遗传变异可能会降低相同等位基因在相似选择压力下被使用的几率,从而减少共存物种间平行演化发生的概率。

  近年来核苷酸替代或基因水平甚至基因组水平的非平行演化案例有不少报道。中国科学院动物研究所雷富民研究团队自2013年在中国测序第一个野生鸟类基因组,并发现其对青藏高原特殊环境适应的文章之后(Nat Commun, 2013),在血红蛋白基因氨基酸位点突变(PNAS, 2018)、转录组基因差异表达(PNAS, 2019)、葡萄糖转运蛋白功能(Mol Biol Evol, 2020a)、表型组学(Mol Biol Evol, 2020b)和生理组学(PloS Genet, 2020)等方面开展了系统的高原适应演化研究,同时也探讨了物种间进化关系和进化历史对青藏高原鸟类适应的重要影响(Natl Sci Rev, 2020; PNAS, 2021a)。近日,他们发表在PNAS(2021b)上的比较基因组学文章提出了高海拔适应基因组平行演化的新观点。

  该文章以东亚地区分布的所有山雀科鸟类为研究体系,探索是否山雀类具有对历史气候变化和高海拔极端环境适应的基因组平行演化。东亚地区具有显著的西高东低地貌特点,海拔落差大:西部以平均海拔4500米以上的青藏高原为主,形成了极端的高海拔生境,而东部多为低海拔平原地区。此外,更新世的冰期-间冰期气候回旋也导致了西部地区在更新世期冰期被冰川所覆盖,而东部地区却未受冰川覆盖的影响。山雀科鸟类起源于中国-喜马拉雅山区,有19个物种分布于东亚地区,其中分布于西部高海拔地区的物种既有高海拔特有种,也包括广布种的高海拔种群(图1),这一体系也为检验杂合度水平是否影响遗传结构变化的平行性假说提供了可能性。

  基于所有个体基因组杂合度的空间模拟显示,山雀类的杂合度总体呈现出“西部低-东部高”的空间分布模式(图2A),广布种的西部高海拔种群的杂合度也显著低于其东部低海拔种群,但显著高于西部特有种的杂合度,与东部特有种的杂合度相似(图2B)。种群历史动态的推断也表明,西部特有种几乎都在更新世期间经历过种群的收缩,可能缘于冰期冰川扩张的影响。而东部特有种由于未受到更新世冰期的影响,并没有呈现出种群收缩的趋势,而是发生了种群扩张(图2C)。对于广布种而言,其东部种群与其它东部特有物种一样在更新世期间经历了种群的扩张,但其西部种群与其它西部特有物种有着不同的种群历史动态(图2D)。这一结果说明了种群的历史动态对山雀科鸟类杂合度水平的重要影响作用。

  为探讨具有不同杂合度水平和种群历史动态的高海拔山雀之间是否存在平行的适应性演化,该研究进一步使用基于滑动窗口的基因组扫描方法,比较了不同高-低海拔物种对之间的高度分化区域。对高分化区域的功能富集,发现所有高海拔物种或种群都显著富集了与氧转运级联和产热相关的基因(图3A),但是并没有发现相同的基因或核苷酸替代位点,仅有参与脂类代谢的PLB1基因在多数高-低海拔物种对之间发生了显著的分化。然而,这些基因在功能层次却显著重叠,主要集中于氧气利用、低氧适应、脂类代谢和碳水化合物代谢等方面,并且在高海拔特有种和广布种的高海拔种群之间没有显著的差异(图3B)。此结果表明平行演化更多地发生在功能和基因组层次,同时说明了杂合度水平没有显著地影响到山雀类平行演化的程度。

  该研究成果以“Parallel genomic responses to historical climate change and high elevation in East Asian songbirds”为题于2021年12月8日在《Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America》期刊在线发表。中国科学院动物研究所博士后程亚林、美国阿拉斯加大学费尔班克斯分校Matthew J. Miller助理教授为论文的共同第一作者,中国科学院动物研究所雷富民研究员为论文通讯作者。该研究得到了国家自然科学基金、第二次青藏高原综合科学考察以及中国科学院先导专项等项目的资助。

  原文链接:https://doi.org/10.1073/pnas.2023918118

图1 采样地和东亚山雀类物种的系统发生树

图2 (A)个体杂合度的空间分布;(B)杂合度水平的比较;(C)西部(红色)和东部(黑色)物种的种群历史动态;(D)广布种的种群历史动态,浅灰色区域指示末次冰期,深灰色区域指示末次盛冰期

图3 (A)高分化区域与高海拔适应相关基因的功能富集;(B)不同高海拔物种之间高分化基因的功能相似性

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