人们都说母亲是伟大的,她为了孩子的生长发育,呕心沥血。在自然界,绝大部分昆虫是没有抚育行为的。也就是说,当昆虫妈妈把自己的后代以产卵的形式留下之后,它们就静静地死去。那昆虫妈妈如何无微不至的照顾后代呢？有的昆虫是将自己的卵产在寄主植物上,卵一孵化就有食物。有的昆虫将卵产在土壤或隐蔽的环境中,以利于后代度过不良环境。蝗虫作为群聚型昆虫,它们的母亲能为后代做些什么呢？2024年5月21日,中国科学院动物研究所康乐院士团队以"Parental experiences orchestrate locust egg hatching synchrony by regulating nuclear export of precursor miRNA"为题在Nature Communications在线发表研究论文,首次阐明雌虫高种群密度经历调控后代蝗卵同步孵化,以预先适应母亲经历过的高种群密度的信号传递机制。

亲代环境经历诱导的跨代效应在自然界中是普遍存在的现象。目前对于跨代效应的研究主要集中在生殖系统小RNA对后代表型调控的分子信号通路研究,而对于生殖系统中小RNA是如何响应外界环境信号的研究目前是未知的。康乐院士团队发现,飞蝗高种群密度经历通过调控末端卵母细胞转录因子FOXN1以及RNA结合蛋白PTBP1诱导miR-276表达,进而促进后代卵同步孵化的分子机制。这项研究填补了生殖系统响应外界环境信号并产生跨代效应的机制的空白。

团队前期的研究已经证明,飞蝗响应高种群密度经历调控卵巢中miR-276高表达从而介导后代卵同步孵化(He et al.,2016)。在这项研究中,作者首先对miR-276合成过程不同阶段的产物进行检测,确定miR-276前体(pre-miR-276)的出核转运响应种群密度变化。之后通过pre-miR-276 RNA pull-down实验,结合体内干扰以及体外过表达实验证实高种群密度飞蝗中RNA结合蛋白PTBP1促进pre-miR-276的出核与成熟。进一步的研究表明,群居飞蝗PTBP1高表达是由于转录因子FOXN1转录激活引起的,并且FOXN1在蛋白水平响应种群密度变化调控。为探究PTBP1调控pre-miR-276出核机制,作者通过体内外蛋白互作实验、蛋白-RNA互作实验发现PTBP1通过招募与pre-miRNA出核转运所必须的核转运蛋白Exportin-5 (XPO5)而促进pre-miR-276的出核转运。除此之外,作者发现pre-miR-276上的"CU motifs"是PTBP1识别pre-miR-276的"标签"而使PTBP1与pre-miR-276特异结合而促进pre-miR-276出核,进而导致miR-276高表达而诱导后代卵的同步孵化。

该研究揭示了高种群密度经历下的飞蝗末端卵母细胞中转录因子FOXN1以及RNA结合蛋白PTBP1高表达,PTBP1通过识别pre-miR-276上的"标签"诱导PTBP1与之结合而招募更多的XPO5而促进pre-miR-276的高效出核进而诱导miR-276介导的后代卵同步孵化。并且PTBP1促进pre-miR-276出核的机制在昆虫中是保守的。这项研究将动物的生活经历与生物体内微观分子调控通路有机结合,提出了miRNA合成加工与如何响应环境的新思路和新见解,深化了对环境介导的跨代效应机制的理解。特别是提出飞蝗高种群密度经历调控后代卵同步孵化,为未来的幼虫聚集和成虫大规模迁飞奠定基础。所以,亲代根据自己的生活经历,预先安排后代的生活史对策,有利于后代适应母亲曾经生活过的环境。

中国科学院动物研究所博士研究生朱雅男和何静副研究员为论文共同第一作者,中国科学院动物研究所康乐院士为论文的通讯作者。该研究得到了国家自然科学基金、国家重点研发计划项目的资助。

文章链接:https://doi.org/10.1038/s41467-024-48658-7

参考文献:

He,J.,Chen,Q.,Wei,Y.,Jiang,F.,Yang,M.,Hao,S.,Guo,X.,Chen,D.,and Kang,L. (2016). MicroRNA-276 promotes egg-hatching synchrony by up-regulating brm in locusts. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 113,584-589. Doi: https://doi.org/10.1073/pnas.1521098113.

图1  FOXN1-PTBP1–miR-276响应高种群密度调控后代卵同步孵化的作用模式