虫媒植物病毒的感染涉及病毒、媒介昆虫和植物寄主之间的复杂互动。大约80%的植物病毒依赖昆虫传播，通常在植物体内而非昆虫媒介中引发严重症状。维持低水平的病毒滴度对昆虫媒介与病毒的共存至关重要，而植物体内的病毒量则会随时间显著增加。MicroRNAs (miRNAs) 是长度为19到24个核苷酸的小非编码RNA，在抗病毒免疫中发挥了重要作用。尽管已知miRNAs在调节病毒感染方面起作用，但它们作为跨界效应因子如何影响三方互作仍不清楚。中国科学院动物研究所崔峰研究组以重要作物病毒水稻条纹病毒—媒介昆虫灰飞虱—水稻为研究体系，揭示了昆虫miR-263a调控病毒跨界感染的双重作用。该文章在EMBO Journal在线发表（https://doi.org/10.1038/s44318-025-00405-4），题目为“A double-agent microRNA regulates viral cross-kingdom infection in animals and plants”。

水稻条纹病毒（rice stripe virus,RSV）属纤细病毒属（Tenuivirus），其基因组由四条负义单链的RNA组成，共编码包括核衣壳蛋白NP在内的7种病毒蛋白。RSV通过灰飞虱（Laodelphax striatellus）以持续循回增殖的方式高效传播。崔峰研究组前期研究发现，灰飞虱的miR-263a能够直接靶向RSV基因组RNA1链的长末端延伸序列，抵消长末端对病毒启动子的抑制作用，从而促进病毒在昆虫体内的复制（New Phytologist,2018,219:1085-1096；PLoS Pathogens,2021,17: e1009424）。然而，RSV通过NP蛋白和病毒小RNA的双重作用下调了miR-263a，限制病毒在昆虫的过度增殖（PLoS Pathogens,2022,18: e1010709）。miR-263a广泛存在于昆虫中，但在植物或哺乳动物中未检测到，并且存在于节肢动物媒介如按蚊、伊蚊的唾液中。鉴于其普遍存在及其分泌特性，推测miR-263a可能在病毒跨界传播中发挥关键作用。

该研究发现，除了直接靶向病毒基因组，miR-263a还能靶向并抑制昆虫组织蛋白酶B样基因（Cathepsin B-like）的表达，减少中肠上皮细胞凋亡，促进病毒滴度的积累。此外，miR-263a通过昆虫唾液分泌至水稻中，显著抑制了RSV在水稻中的复制量。为了深入探究miR-263a抗病毒分子机制，课题组开发了植物中表达24 nt miRNA的载体，在水稻原生质体瞬时过表达miR-263a，发现miR-263a可进入水稻细胞核，靶向转录因子GATA19的第一个内含子促进其转录本的剪接。GATA19的高表达阻止了茉莉酸信号通路抑制因子JAZ1与下游转录因子MYC2的结合，激活茉莉酸信号通路，从而抑制RSV在水稻中的感染。基于上述发现，课题组构建了miR-263a过表达的转基因水稻以及敲除靶基因GATA19的基因编辑水稻。接种病毒后的表型分析显示，miR-263a过表达显著抑制RSV复制，而敲除GATA19则促进了RSV复制。本研究首次揭示了昆虫保守的小RNA在调节病毒跨界感染中的核心功能。

中国科学院动物研究所崔峰研究员为本文的通讯作者，赵婉副研究员为本文的第一作者和共同通讯作者。该研究得到了国家重点研发项目（2022YFD1401700）、国家自然科学基金重点项目（32230090）、国家杰出青年科学基金（32425047）、国家自然科学基金面上项目（32272532）以及中国科学院青年创新促进会（Y2023022）的资助。

昆虫miRNA跨界调控RSV感染昆虫与水稻的模式图

  文章链接：https://www.embopress.org/doi/full/10.1038/s44318-025-00405-4